Environ Microbiome. 2024 Mar 11;19(1):15.
Turon M, Ford M, Maldonado M, Sitjà C, Riesgo A, Díez-Vives C
Abstract
Background: Poriferans (sponges) are highly adaptable organisms that can thrive in diverse marine and freshwater environments due, in part, to their close associations with internal microbial communities. This sponge microbiome can be acquired from the surrounding environment (horizontal acquisition) or obtained from the parents during the reproductive process through a variety of mechanisms (vertical transfer), typically resulting in the presence of symbiotic microbes throughout all stages of sponge development. How and to what extent the different components of the microbiome are transferred to the developmental stages remain poorly understood. Here, we investigated the microbiome composition of a common, low-microbial-abundance, Atlantic-Mediterranean sponge, Crambe crambe, throughout its ontogeny, including adult individuals, brooded larvae, lecithotrophic free-swimming larvae, newly settled juveniles still lacking osculum, and juveniles with a functional osculum for filter feeding.
Results: Using 16S rRNA gene analysis, we detected distinct microbiome compositions in each ontogenetic stage, with variations in composition, relative abundance, and diversity of microbial species. However, a particular dominant symbiont, Candidatus Beroebacter blanensis, previously described as the main symbiont of C. crambe, consistently occurred throughout all stages, an omnipresence that suggests vertical transmission from parents to offspring. This symbiont fluctuated in relative abundance across developmental stages, with pronounced prevalence in lecithotrophic stages. A major shift in microbial composition occurred as new settlers completed osculum formation and acquired filter-feeding capacity. Candidatus Beroebacter blanensis decreased significatively at this point. Microbial diversity peaked in filter-feeding stages, contrasting with the lower diversity of lecithotrophic stages. Furthermore, individual specific transmission patterns were detected, with greater microbial similarity between larvae and their respective parents compared to non-parental conspecifics.
Conclusions: These findings suggest a putative vertical transmission of the dominant symbiont, which could provide some metabolic advantage to non-filtering developmental stages of C. crambe. The increase in microbiome diversity with the onset of filter-feeding stages likely reflects enhanced interaction with environmental microbes, facilitating horizontal transmission. Conversely, lower microbiome diversity in lecithotrophic stages, prior to filter feeding, suggests incomplete symbiont transfer or potential symbiont digestion. This research provides novel information on the dynamics of the microbiome through sponge ontogeny, on the strategies for symbiont acquisition at each ontogenetic stage, and on the potential importance of symbionts during larval development.
The ISME Journal Volume 18, Issue 1, January 2024
C Díez-Vives and A Riesgo
Abstract
Sponges largely depend on their symbiotic microbes for their nutrition, health, and survival. This is especially true in high microbial abundance (HMA) sponges, where filtration is usually deprecated in favor of a larger association with prokaryotic symbionts. Sponge-microbiome association is substantially less understood for deep-sea sponges than for shallow water species. This is most unfortunate, since HMA sponges can form massive sponge grounds in the deep sea, where they dominate the ecosystems, driving their biogeochemical cycles. Here, we assess the microbial transcriptional profile of three different deep-sea HMA sponges in four locations of the Cantabrian Sea and compared them to shallow water HMA and LMA (low microbial abundance) sponge species. Our results reveal that the sponge microbiome has converged in a fundamental metabolic role for deep-sea sponges, independent of taxonomic relationships or geographic location, which is shared in broad terms with shallow HMA species. We also observed a large number of redundant microbial members performing the same functions, likely providing stability to the sponge inner ecosystem. A comparison between the community composition of our deep-sea sponges and another 39 species of HMA sponges from deep-sea and shallow habitats, belonging to the same taxonomic orders, suggested strong homogeneity in microbial composition (i.e. weak species-specificity) in deep sea species, which contrasts with that observed in shallow water counterparts. This convergence in microbiome composition and functionality underscores the adaptation to an extremely restrictive environment with the aim of exploiting the available resources.
Cristina Díez Vives
Junior Leader ‘La Caixa’ researcher
Sponges are keystone species in marine environments, essential for the ocean’s health due to their role in both habitat formation and benthic-pelagic coupling. Sponges rely on their associated microbial community for nutrition, health and chemical defence, and hence, are necessary for their survival. However, the role of these symbionts during sponge reproduction is unknown. I study this relationship, because it is critical in order to determine sponge reproductive success, and to predict the effects of ongoing environmental change on the sponge biology, and ultimately the marine ecosystems that they support.
Publications
Díez Vives C., Koutsouveli V., Conejero M., Riesgo A. Global patterns in symbiont selection and transmission strategies in sponges. Frontiers in Ecology and Evolution 2022, p. 1013
Taylor JA., Díez-Vives C., Majzoub ME., Nielsen S., Thomas T. Stress response of the marine sponge Scopalina sp.. Can microbial community composition predict sponge disease?. FEMS Microbiology Ecology 2021, 97 (8), fiab095.
Díez-Vives C., Taboada S., Leiva C., Busch K., Hentschel U., Riesgo A. On the way to specificity - Microbiome reflects sponge genetic cluster primarily in highly structured populations. Molecular Ecology 2020, 29-22, pp.4412-4427.
Kenny NJ., Francis WR., Rivera-Vicéns RE., Juravel K., de Mendoza A., Díez-Vives C., et al. Tracing animal genomic evolution with the chromosomal-level assembly of the freshwater sponge Ephydatia muelleri. Nature Communications 2020, 11, 3676.
Björk JR., Díez-Vives C., Astudillo-García C., Archie EA., Montoya JM. Vertical transmission of sponge microbiota is inconsistent and unfaithful. Nature Ecology and Evolution 2019, 3(8):1172-1183
My main objectives have been to determine the role of symbionts during sponge sexual reproduction, and microbial community changes from the development of oocytes to sponge recruits. During reproduction, sponges show their highest energetic requirements to produce large quantities of yolk to nourish the oocytes and embryos. However, this becomes challenging because their feeding system, comprised by choanocytes for filtering water and archaeocytes for food distribution, is compromised when these cells transform into the sponge gametes. Once brooded larvae are released, they also need to survive a non-feeding period until completing metamorphoses into the sessile body plan.
I aim to understand how the sponge associated microbes (the ‘microbiome’) support the nutritional status during gametogenesis and in offspring, understanding which members are digested, dividing, or transmitted during these periods. I mostly use light and electron microscopy to determine the reproductive stage of the sponges, and then metabarcoding and metatranscriptomics approaches to study the changes in composition and functionality of the microbiomes. In some cases, I also apply quantitative PCR, and Fluorescence In Situ Hybridization (FISH) to determine total abundances of microbes and location of these within the sponge tissue.
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